元亀2年（1571）に織田信長の意向を受け、細川藤孝により、その後の城郭の標準となる瓦・石垣・天主を備えた、先駆的な城郭として造り替えられたものです。

天正6年（1578）藤孝の子息、忠興と明智光秀の娘、玉（細川ガラシャ）の婚礼が執り行われ、天正10年（1582）には山崎の戦いで羽柴秀吉に敗れた明智光秀がここへ退却し、北門から落ち延びたといわれています。

平成4年（1992）に公園として整備、令和元年（2019）には管理棟をリニューアルし、展示内容を一新しました。